Ikkyū wurde 1394 in einem kleinen Vorort von Kyoto geboren. Es wird allgemein angenommen, dass er der Sohn von Kaiser Go-Komatsu und einer niederen Hofadligen war. Seine Mutter war gezwungen, nach Saga zu fliehen, wo Ikkyū von Bediensteten aufgezogen wurde. Im Alter von fünf Jahren wurde Ikkyū von seiner Mutter getrennt und als Novize in einen Rinzai-Zen-Tempel in Kyoto namens Ankoku-ji aufgenommen.] Die Tempelmeister unterrichteten im Rahmen des Lehrplans chinesische Kultur und Sprache – eine Methode, die als Gozan-Zen bezeichnet wird. Er erhielt den Namen Shuken und lernte chinesische Dichtung, Kunst und Literatur kennen.

Als Ikkyū dreizehn Jahre alt wurde, trat er in den Kennin-ji in Kyoto ein, um unter einem bekannten Priester namens Botetsu Zen zu studieren. Hier begann Ikkyū, regelmäßig Gedichte zu verfassen, die in ihrer Form unkonventionell waren. In seinen Gedichten äußerte er offene Kritik an der Leitung des Kennin-ji, da er von der sozialen Schichtung und dem Mangel an Zazen-Praxis, den er um sich herum beobachtete, enttäuscht war.
Im Jahr 1410, im Alter von sechzehn Jahren, verließ Ikkyū den Kennin-ji und trat in den Tempel Mibu-dera ein, wo ein Abt namens Seiso residierte. Er blieb dort nicht lange und fand sich bald im Saikin-ji in der Region des Biwa-Sees wieder, wo er der einzige Schüler eines Abts namens Ken’o war. Es schien, als habe Ikkyū endlich einen Meister gefunden, der das wahre Rinzai-Zen lehrte, wie Ikkyū es sah. Ken’o unterrichtete eher sporadisch und war ein überzeugter Verfechter der Vorrangstellung von Zazen. Im Jahr 1414, als Ikkyū 21 Jahre alt war, starb Ken’o. Ikkyū führte die Bestattungsriten durch und fastete sieben Tage lang. In seiner Verzweiflung versuchte Ikkyū, sich das Leben zu nehmen, indem er sich im Biwa-See ertränken wollte, wurde jedoch von einem Diener seiner Mutter vom Ufer aus davon abgehalten.

Ikkyū fand bald einen neuen Lehrer in einem Meister namens Kaso im Zenko-an, einem Nebentempel des Daitoku-ji. Kaso ähnelte in seinem Stil sehr Ken’o. Jahrelang arbeitete er fleißig an den ihm zugewiesenen Kōan und fertigte Puppen für einen örtlichen Kaufmann in Kyoto an. Im Jahr 1418 erhielt Ikkyū den Fall 15 aus dem Mumonkan („Das torlose Tor“, eine berühmte Sammlung von 49 Kōan), bekannt als „Tozans drei Schläge“, der beschreibt, wie Tozan Erleuchtung erlangte, als Ummon ihn dafür zurechtwies, dass er von einem Kloster zum nächsten wanderte. Eines Tages trat eine Gruppe blinder Sänger im Tempel auf, und Ikkyū gelangte, während er ganz in die Musik vertieft war, zur Einsicht in sein Kōan. In Anerkennung seiner Einsicht verlieh Kaso Shuken den Dharma-Namen Ikkyū, was so viel wie „Eine Pause“ bedeutet.

Im Jahr 1420 meditierte Ikkyū in einem Boot auf dem Biwa-See, als der Ruf einer Krähe bei ihm Satori auslöste. Als Ikkyū Kasō von seiner Erfahrung berichtete, antwortete Kasō: „Das ist die Erleuchtung eines bloßen Arhat, du bist noch kein Meister.“
Ikkyū erwiderte: „Dann bin ich gerne ein Arhat, denn ich verabscheue Meister.“ Daraufhin erklärte Kasō: „Ha, jetzt bist du wirklich ein Meister.“
Kasō bestätigte Ikkyūs große Erleuchtung und verlieh ihm inka. Als ihm jedoch sein inka überreicht wurde, warf Ikkyū es zu Boden und stapfte davon. Kasō behielt das inka zur sicheren Aufbewahrung, doch als Ikkyū davon erfuhr, zerriss er es in Stücke. Später, als seine Schüler es wieder zusammengesetzt hatten, verbrannte Ikkyū es vollständig
Ikkyū sah sich mit der Eifersucht von Yoso konfrontiert, einem älteren Schüler, der schließlich die Leitung des Klosters übernahm. In Ikkyūs Gedichten erscheint Yoso als eine Figur, die auf ungesunde Weise von materiellen Gütern besessen ist und das Zen verkaufte, um den Wohlstand des Tempels zu mehren.